Trends in Biotechnology综述丨微生物光电化学系统在环境领域的应用进展

1. 微生物利用太阳能模式的发展

太阳能是地球上最丰富的能源，充分利用太阳能对于推动可持续和生态友好型生物技术的发展至关重要。传统认为，微生物利用太阳能存在两种模式：（1）具有光合色素的光合微生物直接吸收阳光，将太阳能转化为生物质能（图1A）。该方式虽然可以直接利用太阳能，但是由于光合色素吸光范围窄、光合微生物种类稀缺，导致其无法有效地利用太阳能，并获得多元化的光合产物；（2）非化合微生物通过光合产物间接利用太阳能（图1B）。由于缺乏光合色素，非化合微生物仅能通过氧化有机或无机化合物，利用化学价电子作为能量来源，驱动自身的代谢生长。这种间接利用太阳能的方式称为化能营养型。该方式通常受限于底物来源，因此也限制了其效率和应用潜力。相较而言，BPEC系统是一种耦合光敏材料与微生物的杂化体系，利用光生电子驱动微生物代谢生长，并获得太阳能的转化产物。这种利用太阳能的模式不依赖光合色素、光合微生物及光合产物，因此可以实现有效的光能利用及多元化的产物生成，并适应更广泛的环境条件。利用光电子驱动微生物生长代谢的方式也称为光电能营养型（Photoelectrophy）（图1C）。

2. BPEC系统的发现及在环境应用中的优势

微生物胞外电子转移（EET）是一种新的微生物呼吸方式。EET的发现使微生物与胞外固体物质的电子交换成为可能，也为BPEC系统的发展奠定了基础。2012年，鲁安怀等通过构建光阳极-微生物阴极电池体系，证明了非光合微生物A. faecalis能够利用TiO₂光生电子进行代谢生长。该发现突破了非光合微生物无法直接利用太阳能的限制，对光电能营养型微生物的发现具有重要意义（图2）。光电能营养被认为是仅次于“光能营养型”及“化能营养型”的第三种微生物能量利用方式。2016年，杨培东教授课题组构建了M. thermoacetica–CdS杂化体系，证明在光照下非光合微生物M. thermoacetica可以将CO₂还原为乙酸。该研究进一步推动了BPEC系统的发展。随后，BPEC系统在能源生产和污染物降解等方面展现了广泛的应用前景。目前，BPEC系统可以用于固碳、产氢、固氮、产甲烷、N₂O及高价值的化学品生产等能源相关的应用；在环境修复上，BPEC系统可以用于水体中有机物、硝氮、重金属及氨氮等污染物的去除或脱毒（图2）。

BPEC系统在环境应用中具有显著优势，它为可持续、有效的环境管理提供重要手段。例如，对于常见污染物硝酸盐的去除，利用BPEC系统（T. denitrificans-CdS）不仅可以实现低成本的硝酸盐脱除过程，还可以回收高纯度的N₂O能源（一种强氧化剂）。而对于一些新兴的持久性有机物，BPEC系统也展现了高效的去除过程。例如， M. barkeri-CDPCN系统可以将微塑料100%地转化为甲烷，且展现了良好的稳定性。这些案例表明了BPEC系统在环境中的应用优势。

3. BPEC系统的构建及创新设计

BPEC系统的核心包括微生物和光敏材料。由于电活性微生物具有吸收光电子的能力，它们经常被用于BPEC系统中。而电活性微生物的选择也决定了BPEC系统的应用功能。例如，耦合具有Wood–Ljungdahl 途径的微生物可以实现固碳，耦合具有固氮酶的微生物可以实现产氨，而耦合反硝化菌可以实现废水硝酸盐脱除。同样，厌氧氨氧化菌、产甲烷菌、产氢微生物等功能菌都已在BPEC系统中应用，实现了其相应的功能（图3）。

对于环境型的BPEC系统，光敏材料需具有生物相容性、环境友好性等标准。半导体、光合色素、天然有机质是BPEC系统中主要利用的光敏材料。其中，半导体是最常使用的光敏材料。目前，对于光敏材料的发展主要由金属型发展至非金属型，由毒性到环境友好型，从人工合成到天然材料。光敏材料的发展使BPEC系统在环境应用中更高效、更具有环境适应性。

除了材料的选择，微生物与光敏材料的空间关系对BPEC系统中光电子的高效转移和太阳能转化至关重要。根据微生物与光敏材料的空间关系，BPEC系统分为分离型、表面敏化型、周质敏化型以及胞内敏化型四种（图4）。早期的BPEC系统为分离型，其光电子传递过程需通过电子穿梭体进行。这种非直接的电子传递方式使BPEC系统具有较低的性能及能源转化效率。随后，表面敏化型的BPEC系统被发展起来，也成为当前BPEC系统的主要构型，典型的如M. thermoacetica–CdS 、T. denitrificans–CdS、E. coli–CdS 等。通过加入前驱体半胱氨酸与Cd²⁺，在微生物作用下，可以在细菌表面合成CdS，构建成表面敏化型的BPEC系统。为了进一步降低光电子的传递阻抗，通过调控微生物与光敏材料空间关系，构建了周质敏化型及胞内敏化型BPEC系统，这些系统也展现了良好的性能及能源转化效率。

近年来，研究者们对于BPEC系统的优化做了大量的创新性工作。这些工作聚焦于改进光敏材料的吸光性能、提高电荷分离效率、增强系统稳定性以及调控光电子的传递（图5）。理论上，在光催化领域中的光敏材料优化经验也能够用于指导BPEC系统的性能优化。然而，由于涉及到微生物及环境应用，材料的生物相容性及环境安全性应列入考虑。在提高BPEC系统电荷分离效率的研究中，目前主要通过添加牺牲试剂、构建异质结、引入电容器等方式。值得一提的是，通过在反硝化型BPEC系统中引入电容器AQS，可以有效地提高电荷分离效率，获得高达96%的光量子效率。在BPEC系统稳定性增强研究中，主要通过引入保护层、ROS淬灭剂及稳定性光敏剂等方式进行；而在光电子传递过程的调控中，除了对微生物与光敏材料空间关系的优化，通过创造光电子“sink”也可以有效的提高系统性能。虽然研究者们已经做了大量的工作，由于ROS的共存，BPEC系统仍然面临着长期稳定性的问题。光敏材料寿命、微生物活性及微生物传代繁殖都经受着ROS的长期影响。如何消除光照过程中毒性物质，构建更稳定性的BPEC系统，是BPEC系统应用过程中必须要面对的挑战。

▲图5 BPEC系统在材料光吸收性、载流子分离、系统的稳定性和光电子传输方面的调控。

4. BPEC系统的环境应用

目前，BPEC系统在环境中的应用主要包括通过碳捕集缓解气候变化、氮固定生产绿色氮肥、降解污染物净化水体、从废弃物中回收能源等（图6）。

通过固碳过程，BPEC系统可以将CO₂转化为乙酸、正丁醇、PHB、C₂₊等高价值的化学品。将S. ovata 与SrTiO₃:La,Rh和BiVO₄:Mo耦合构建BPEC系统，可以利用CO₂及H₂O产生乙酸，并通过生物电化学系统将乙酸转化成电能，实现碳的闭环循环。

已证明能用于固氮的BPEC系统包括 R. palustris–CdS、A. vinelandii-InP/ZnSe QDs、X. autotrophicus–CdTe、P. stutzeri–CdS等。其中，A. vinelandii-InP/ZnSe QDs可以在氧气氛围中实现有效地固氮，表明了BPEC系统规模化生成绿色氮肥的可能。

BPEC系统已被证明可以用于水体中无机（重金属、硝氮、氨氮）及有机污染物的降解。BPEC系统对重金属脱毒主要通过微生物矿化、氧化性脱毒、还原性脱毒等过程。通过耦合这些过程，可以实现多金属污染水体的净化过程。

而对水体硝酸盐的去除主要通过微生物反硝化过程。利用光生电子驱动反硝化，可以将硝酸盐还原成N₂。BPEC系统使反硝化过程脱离底物的限制。能够被空穴氧化的物质均可以用于BPEC系统的反硝化过程。目前，抗生素、有机染料、重金属、持久性有机物等都被证明可以作为电子供体驱动光电营养反硝化过程。另外，通过耦合氨氧化细菌和g-C₃N₄，水体中氮的去除率高达94.2%，超过了传统氨氧化计量学的限制。

而BPEC系统对有机物的降解主要通过化学还原、化学氧化及生物降解过程。微生物的存在可以提高光敏材料电荷分离效率，从而提高光电子及ROS的生成，促进有机物的化学还原或氧化；而光敏材料的存在可以刺激微生物代谢，提高微生物对有机物的降解。微生物与光敏材料的协同作用使BPEC系统在水体有机污染物处理中富有应用前景。

通过耦合相应功能菌，BPEC系统可以在废水中回收H₂、N₂O、CH₄ 等能源。例如，利用T. denitrificans–AQS，可以将硝酸盐选择性转化为N₂O，其中，光量子效率高达96%。

通过合成生物学，可以扩大BPEC系统在环境中的多元化应用。例如，通过在V. natriegens中引入好氧硫酸盐途径及2,3-异丙醇途径，可以原位构建BPEC系统，将废水中有机物转化为2,3-异丙醇，实现废变为宝的过程。

5. 总结和展望

总之，BPEC系统将有望成为一种可持续的技术，并在环境及生态管理中发挥重要作用。然而，目前BPEC系统的研究仍处于起步阶段，在BPEC的环境友好性、稳定性、效率和经济性仍需要大量的优化工作。由于BPEC系统会影响生态群落结构及生态位，未来需对BPEC系统的生命周期评价、生态环境影响进行系统调研。另外，将BPEC系统与现有基础设施（例如废水处理设施或能源网络）进行整合，可以推动BPEC系统向可持续实践的顺利过渡。